АДАПТИВНЫЕ ОСОБЕННОСТИ ТЕРМОРЕГУЛЯЦИИ И ПОДДЕРЖАНИЯ ЭНЕРГЕТИЧЕСКОГО БАЛАНСА У МЫШЕВИДНЫХ ГРЫЗУНОВ
В.М. Сафронов
Институт биологических проблем криолитозоны СО РАН (г. Якутск, Республика Саха)
Аннотация
Приспособление мелких грызунов к контрастным температурным условиям связано с развитием химической терморегуляции и лабильных морфофизиологических реакций. При обитании в суженном диапазоне температур у них превалируют адаптации, направленные на снижение теплоотдачи и стабилизацию интенсивности метаболизма. Первый тип адаптаций свойствен широко распространенным видам, второй - автохтонам Субарктики. Промежуточное положение занимают стенотопные виды.
Ключевые слова: адаптации; терморегуляция; теплопродукция; газообмен; биоэнергетика; метаболизм; гомеостаз; Clethrionomys rutilus; C. rufonus; Microtus gregalis; M. oeconomus; Lemmus sibiricus.
Summary
Valery М. Safronov
ADAPTIVE FEATURES OF THERMOREGULATION AND MAINTENANCE OF ENERGY BALANCE IN MOUSE-LIKE RODENTS
Adaptation of small rodents to the contrast temperature conditions is related to the development of chemical thermoregulation and labile morphometric responses. Existing in the narrowed annual range of temperatures they develop adaptations of heat emission regulation and stabilization of metabolism at the low level. Species with a broad area are referred to the first group, while autochtons of the Subarctic to the second group. Stenotopic species take an intermediate place.
Key words: adaptation; thermoregulation; thermoproduction; gas exchange; bioenergetics; metabolism; homeostasis.
В поддержании теплового баланса у мышевидных грызунов преобладает химическая терморегуляция. Механизмы физической терморегуляции у них развиты слабее, чем у более крупных млекопитающих. Большое значение в выживании мелких форм при низких температурах окружающей среды имеют поведенческие реакции - изменение позы, суточной и моторной активности, постройка убежищ, скучивание, биотопическое перераспределение [1, 2]. В настоящей статье освещаются видовые особенности терморегуляции, эколого-физиологические зависимости поддержания энергообмена и крайние формы адаптаций лесных, серых и тундровых полевок к условиям Восточной Сибири.
Материал и методика
Материал собирался в бассейнах рр. Лены, Алдана, Индигирки и на Новосибирских островах. Общий объем популяционных проб мелких грызунов составляет 7636 экз., из них 2478 относятся к зимним сборам. Изучение интенсивности метаболизма животных при разных температурах воздуха проводилось в лабораторных условиях с применением респирационной камеры Н.И. Калабухова [3]. Исследовались адаптированные к естественному температурному режиму зверьки, отловленные в природе за несколько дней перед проведением опытов. В ходе экспериментов они содержались при температуре 15- 17°С. В опытах использовано 63 красных, 32 красно-серых и 25 полевокэкономок. Изменение газообмена при отрицательных температурах среды (19 полевок) изучалось по методу А.Д. Слонима [4]. Содержание кислорода и углекислого газа в пробах воздуха определялось с помощью газоанализатора ГХЛ-1. Интенсивность химической терморегуляции рассчитывалась по повышению потребления кислорода от минимального уровня при 20-25єС до 0-5єС, выраженному в процентах на 1°С изменения температуры среды. Количество гликогена в печени и скелетных мышцах устанавливалось калориметрическим методом по реакции с антроном после обработки ткани калиевой щелочью [5]. Жир экстрагировался из проб диэтиловым эфиром в аппарате Сокслета.
Результаты и их обсуждение
Термонейтральная зона красной полевки (Clethrionomys rutilus Pallas), определенная по величине потребления кислорода, летом находилась в интервале температур воздуха от 15 до 25°С. При переходе от 15 до 5°С интенсивность газообмена возрастала в 2,4 раза, свидетельствуя о развитии химической терморегуляции. Наименьшее поглощение кислорода, характеризующее уровень обмена покоя, наблюдалось у зверьков при температуре 20°С.
Зимой кривая газообмена красной полевки располагалась выше, чем летом, почти во всем диапазоне положительных температур. Температурный оптимум находился в пределах 15-25єС (рис. 1). Минимальный уровень потребления кислорода зимой составлял 391,2±19,5, летом ? 346±10,4 мл /100 г в час (p<0,05). Интенсивность химической терморегуляции зимой была ниже (6,8 на 1°С среды), чем летом (10,7% на 1°С). Изменения этих показателей по временам года соответствовали закономерным сезонным перестройкам скорости обмена и химической терморегуляции у широко распространенных видов грызунов [1, 2].
Рис. 1. Уровень обмена и химическая терморегуляция красной и красно-серой полевок
Выявлены отчетливые изменения уровня общего и основного обмена у красной полевки на протяжении зимы. В октябре и ноябре он был сходным. В декабре потребление кислорода статистически значимо уменьшалось при всех температурах среды (p<0,01) за исключением 10°С. Снижение интенсивности обмена у животных, содержавшихся в виварных условиях, совпадало по времени с устойчивым падением наружных температур воздуха ниже -40°С. Четко выраженная адаптивная реакция красной полевки на ужесточение температурного режима в середине зимы (декабрь-февраль) наблюдалась в природных условиях. Резко сокращалась подвижность зверьков, уменьшалась продолжительность их кормодобывающей деятельности, изменялись суточная активность и пищевой рацион, морфофизиологические показатели. Сильно возрастала под действием экстремальных погодно-климатических факторов смертность полевок [6, 7]. В марте интенсивность обмена при средних положительных температурах у подопытных зверьков увеличивалась (p<0,01), что совпадало с окончанием зимней диапаузы в росте, развитии и половом созревании зимующих генераций.
У красно-серой полевки (Clethrionomys rufonus Sundervall) зимой уровень потребления кислорода, рассчитанный на единицу массы тела, был ниже, чем у красной (см. рис. 1). Термонейтральная зона находилась в интервале 15-25°С. Минимальное потребление кислорода наблюдалось при 20єС. При понижении температуры от 20 до 5°С величина поглощения кислорода возрастала в 1,2 раза (от 288,7±21,3 до 603,9±33,4 мл/100 г в час), а при переходе от 5 до 0°С - снижалась (498,1±26,8; p<0,02). Интенсивность химической терморегуляции в зоне температур от 20 до 5єС составляла 7,2% на 1єС среды, а от 20 до 0°С - 3,6% на 1єС. У красной полевки в промежутке от 5 до 0єС потребление кислорода нарастало с большой скоростью (от 854,4±59 до 1055±57,2 мл/100 г в час; p<0,02). Эти различия в газообмене указывают на меньшее развитие механизмов теплопродукции и, соответственно, на менее важную роль химической терморегуляции в поддержании термического гомеостаза у красно-серой полевки, по сравнению с красной. Снижение уровня газообмена в декабре- феврале у красно-серых полевок не обнаружено, что также указывает на ослабленную метаболическую реакцию этого вида на внешние воздействия. Отчетливо выраженные различия биоэнергетики красной и красно-серой полевок подтверждаются исследованиями на тканевом уровне [8-11].
Рассматриваемые виды лесных полевок характеризуются разной географической изменчивостью показателей обмена [7, 12]. У красной полевки Средней Лены уровень потребления кислорода при высоких температурах среды и в зоне основного обмена выше, а интенсивность химической терморегуляции ниже, чем у этого вида в Пермской области [13]. У среднеленской красно-серой полевки вся кривая газообмена располагается ниже, чем в пермской популяции (рис. 2). Очевидно, приспособление красно-серой полевки к условиям холодного климата, в отличие от красной, не связано с повышением основного обмена, свойственного видам с широким ареалом.
Повышенной лабильностью метаболической реакции на температурные условия отличается узкочерепная полевка (Microtus gregalis Pallas), обитающая в разнообразных природно-климатических зонах. При длительном обитании в Субарктике она сохранила многие физиологические черты лесостепного вида - высокие предпочитаемые температуры, интенсивное потребление кислорода. Предпочитаемая температура субарктических узкочерепных полевок, определенная в термоградиентприборе, на Ямале зимой составляла 23,6-26°C [16]. В Центральной Якутии узкочерепные полевки предпочитали температуру около 26єС (от 24 до 27єС), полевки-экономки - более низкие температуры: в мае - 21,7°С (от 20 до 24°С), в декабре - 18,2°С (от 17 до 20°С) [14].
Рис. 2. Географические отличия химической терморегуляции красной и красно-серой полевок. Пермская область - по Н.В. Башениной [2]
терморегуляция мышевидный грызун
У центральноякутской узкочерепной полевки летом потребление кислорода при 6°С превышало минимальный уровень в 1,9 раза, интенсивность химической терморегуляции составляла 4,7% на 1єС [14]. Зимой величина основного обмена у этого вида повышалась [16]. При зимнем содержании этих полевок в наружных вольерах адаптационное увеличение газообмена наблюдалось при всех температурах экспозиции [17]. По исследованиям В.Г. Кривошеева и В.Н. Бурмакина [18], узкочерепная полевка отличается широкой нормой реакции морфофизиологических признаков на температурный фактор. В северных популяциях этого вида под давлением отбора наблюдается тенденция к увеличению количества особей с повышенным основным обменом.
У полевки-экономки (Microtus oeconomus Pallas) термонейтральная зона находилась в интервале 10-25°С (рис. 3). Интенсивность химической терморегуляции при понижении температуры воздуха от 25 до 5єС летом составляла 4,3%, зимой - 4,0% на 1єС среды. В зоне температур от 25 до 0єС этот показатель зимой достигал 5,5% на 1єС. Наблюдалась тенденция сокращения потребления кислорода в точке минимума от лета (281,4±48,4 мл/100 г в час) к зиме (240,5±26,4). Снижение среднесуточного уровня обмена зимой (3,65 мл/г в час), по сравнению с летним периодом (4,49), отмечено у этого вида в Польше. Уровень газообмена полевки-экономки в Восточной Сибири ниже, чем в польской популяции [14, 15]. Этот вид осваивает северные территории без интенсификации метаболизма. По уровню обмена и его географической изменчивости он сходен с красно-серой полевкой и заметно отличается от красной и узкочерепной полевок.
Рис. 3. Уровень обмена и химическая терморегуляция полевки-экономки. Польша - по Z. Gebczynska [15]
По результатам актографии в январе при температуре воздуха -37...-39°С узкочерепные полевки могли непрерывно находиться внутри кормового домика, находящегося в лесу, до 8-10 мин. У полевки-экономки наибольшая продолжительность кормежки при таких морозах достигала 14 мин [19]. По нашим данным, красные полевки при температуре воздуха -38°С кормились в домике до 20 мин, а красно-серые - не более 9 мин. Это указывает на их разную устойчивость к воздействию холода: повышенную у красной, пониженную - у красно-серой и узкочерепной полевок. Предполагается, что в Субарктику красные полевки проникли раньше серых и их субарктический подвид по ряду показателей тканевого обмена приближается к леммингам [16, 20].
Адаптивные особенности сибирского (Lemmus sibiricus Kerr) и копытного леммингов (Dicrostonys torguatus Pallas) обсуждались во многих работах. Они отличаются хорошо выраженными теплоизоляционными адаптациями, экономным энергетическим обменом, повышенной способностью к накоплению эндогенных запасов энергии, развитием тканевых адаптаций [20]. Интенсивность химической терморегуляции у сибирского лемминга при понижении температуры среды на 1єС составляет 2,5% [21], по другим данным - 1,3% [22].
Таким образом, рассмотренные экологические группы полевок характеризуются различным соотношением химической и физической терморегуляции. Интенсивность вершинного газоэнергетического обмена у красной полевки зимой при температурах воздуха -7...-10єС достигала 1427,4±177,0 мл/100 г в час. Надбавка уровня обмена при отрицательных температурах, по сравнению со средними (486±119,7 мл/100 г в час), равнялась 193,7%, с 0°С - 35,3% [7]. У узкочерепной полевки при температурах среды -12...-13°С потребление кислорода повышалось до 1026 мл/100 г в час, у обского лемминга - до 702, у степной пеструшки - до 1422 мл/100 г в час [16].
Меньшая интенсивность химической терморегуляции у красно-серой полевки, в сравнении с красной, в определенной степени обусловлена пониженной теплоотдачей в связи с более крупными размерами и относительно меньшей поверхностью тела, снижающей отдачу тепла. У красно-серой полевки она равна 3,1 см2/г, у красной - 3,7 см2/г. По данным Н.Д. Уманцевой [21], для сибирского лемминга и полевки-экономки эти показатели составляют 2,3 и 2,8 см2/г соответственно.
У видов с менее развитой химической терморегуляцией на первый план выступает экономия тепла, что, кроме всего прочего, выражается в укорочении теплоотдающих придатков тела (см. ниже). У красно-серой полевки плотность и высота шерстного покрова в 1,5 раза больше, а теплопроводность шкурок (0,221 против 0,268 м/кал с·град·см2) меньше, чем у красной полевки [7]. Теплоизоляционные свойства зимнего меха полевки-экономки лишь незначительно слабее, чем у сибирского лемминга, за счет менее развитого (на 6,7%) подшерстка из пуховых волос. По потере тепла излучением, температуре поверхности кожи, коэффициентам теплопередачи зимних шкурок и экономии тепла при низких внешних температурах полевка-экономка сходна с автохтонными обитателями Субарктики - леммингами [23].
Видам с меньшей теплоизоляцией тела и развитой химической терморегуляцией требуется вырабатывать больше тепла для поддержания гомойотермии. Повышенные энергетические затраты на теплопродукцию связаны с увеличением потребления корма. Относительная масса желудков, наполненных пищей, у красной полевки летом (8,1±0,56%) больше, чем у красно-серой полевки (6,7±0,8%). В зимний период этот показатель возрастал в связи с регрессией массы тела: у красной полевки - до 9,5±0,4%, у красно-серой ? до 7,2±0,3%. Потребление пищи в расчете на 10 г массы тела у красной полевки составляло 3 г, у красно-серой ? 2,7 г. Это согласуется с установленными выше межвидовыми различиями их терморегуляции.
Таким образом, в приспособлении рассмотренных видов к зимним условиям четко выделяются два основных пути. Тип энергообмена, присущий красной и узкочерепной полевкам, можно назвать «метаболическим», а таковой у леммингов ? «изоляционным» [24]. Промежуточное положение занимают полевка-экономка и красно-серая полевка. В условиях существования каждой из этих пар зверьков обнаруживается общая экологическая особенность, позволяющая полнее охарактеризовать их сезонные адаптации.
В Восточной Сибири красная полевка широко распространена в лесных и полуоткрытых биотопах с разнообразным микроклиматом. Подснежные температуры на большей площади ее местообитаний при морозах ниже -40°С снижаются до -20...-28°С [7, 26, 27]. На крайнем северо-востоке Сибири при таких температурах воздуха под снегом высотой 25 см температура опускалась до -28...-30°С, а при снежном покрове в 45 см - до -10°С [28].
Узкочерепная полевка в Центральной Якутии заселяет остепненные участки с неустойчивым температурным режимом. Летом среднедекадная температура приземного слоя здесь на 4-5°С превышает температуру воздуха на высоте 1,5 м. Разница между дневными и ночными температурами на уровне 3 см от поверхности почвы достигает 35°С. Сезонные перепады припочвенных температур в поселениях узкочерепных полевок достигают 72°С, полевки-экономки
- 52°С. В местах локализации узкочерепной полевки при высоте снега 28- 30 см и температуре воздуха -45° подснежные температуры снижаются до -29°С, а при снеге в 9-12 см - ниже -30°С. Зоной наиболее экстремальных температур является поверхность снега, остывающая на 8-10°С ниже температуры воздуха. Разница температур на поверхности снега и почвы превышает 50°С, что ограничивает надснежную активность мелких зверьков [19, 25].
По-иному характеризуются условия обитания видов с изоляционной терморегуляцией. С первой декады июня по вторую декаду сентября средняя температура в поверхностных ходах сибирского лемминга колеблется от 0,9 до 4,9°С. На поверхности почвы ее перепады (от 9 до -0,7°С) не превышают 10°С [23]. При осеннем биотопическом перераспределении сибирский и копытный лемминги концентрируются в участках, где зимой образуются мощные снежные надувы (до 1,5-2 м) и имеется густой покров из осок и пушиц, сохраняющих под снегом значительную зеленую массу. Подснежная температура в разных частях ареала леммингов изменяется от -4 до -16°С, а в большинстве из них не опускается ниже -6...-8°С [26, 31]. Небольшая амплитуда колебаний окружающих температур (17-20єС) позволяет леммингам круглый год поддерживать нормальную жизнедеятельность без резких изменений уровня обмена веществ. Высокие термозащитные свойства мехового покрова у них сохраняются на протяжении всего года. Четко выраженная видовая специфичность зимнего питания устраняет конкуренцию за пищу. Именно в этих условиях у леммингов выработалась способность к зимней репродукции, подстраховывающая сезонную преемственность популяций. В Якутии их подснежное размножение установлено в материковых [32] и островных тундрах [33]. Они размножаются зимой в мелкой фазе роста с меньшей плодовитостью и массой гонад, чем в летнее время [31], что снижает их энергозатраты на воспроизводство в этот период года.